Несколько столетий назад таинственная раса Вадригар построила Вечную Арену — место для гладиаторских боёв, которые являлись развлечением Вадригар. Ничего не известно об этих существах, за исключением того, что им нравится наблюдать за резнёй в пылу сражений. Они отправляют на Арену лучших гладиаторов всех времён. Для того чтобы победить, гладиатору требуется не только выжить, но и победить своих соперников. Воина Вадригар не может победить даже смерть — павший воин немедленно перерождается и возвращается обратно в бой, возможно, даже более опытным. Когда пыль и кровь осядут, воины продолжат свою борьбу, развлекая Вадригар. Но лишь самый сильный из гладиаторов сможет пройти дальше, пока не встретится с Зиро — чемпионом Вечной Арены.
посмотретьИгрок начинает свой «путь» с нулевого звена (Tier 0). Он появляется в комнате, обставленной компьютерами. Его приветствует неизвестный голос одного из Вадригар: «Welcome to Quake 3 Arena». После этого игрок попадает на первую арену, на которой происходит первый бой. После победы игрок перемещается по звеньям, где сражается с другими «гладиаторами». На последнем звене (Tier 7 или Tier Z) игрок сражается с чемпионом Арены — Зиро. После победы игрока Зиро встаёт посреди зала, после чего он обращается в статую, а его душа воспаряет вверх.
Движок Quake III оказался достаточно гибким, что привело к созданию множества модификаций (модов). Наибольшее распространение получили так называемые турнирные модификации, которые упрощали процесс проведения чемпионатов и настройку клиентской части игры. Самым популярными модами являются Excessiveplus, OSP и CPMA. Также довольно популярным стал DeFRaG, модификация ориентированная на выполнение различных трюков на время. В апреле 2000 года был выпущено официальное дополнение Quake III: Team Arena, он был ориентирован на командные сражения, также появились новые виды оружия, модели и пауэр-аппы (power-ups). Но дополнение не получило ожидаемой популярности, так как id разрабатывала его очень долго и за это время уже успели появиться модификации сторонних разработчиков, полюбившиеся публике
Quake III, как и предыдущие версии, получила широкое распространение в киберспорте. Чемпионаты проводились несколько раз в год, Quake III входила в программу крупнейших мировых соревнований, таких как WCG и CPL. В профессиональной игре использовались модификации OSP Tourney и CPMA.
В 2010 году была выпущена игра Quake Live, которая представляет собой модифицированную версию Quake III Arena с отдельными функциями социальной сети, работающую через интернет-браузеры. Впоследствии игра была выполнена в виде отдельного приложения, а выпуск версий для браузера был приостановлен.